本文译自：T. M. Gutema, A. Atickem, D. Tsegaye, et al. R. Soc. Open Sci. 2019, 6(9), 190772.
注1：此文献翻译乃使用通俗易懂语言进行的意译，在不改变原文大意的基础上，通过较简单的语言，同时调整部分内容进行翻译，旨在便于读者理解并引起兴趣。注意：鉴于译者水平所限，故不保证译文的准确度，如有误译请指出。此译文不可用作正式文献进行引用，如有需要，请引用原始文献。
注2：“西门豺”即埃塞俄比亚狼，因本研究在埃塞俄比亚高地，写成“埃塞俄比亚高地的埃塞俄比亚狼”显得混乱，故文中多用其同义词“西门豺”代替。
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非洲金狼的觅食生态及其对西门豺保护的意义
作者：T. M. Gutema, A. Atickem, D. Tsegaye, A. Bekele, C. Sillero-Zubiri, J. Marino, M. Kasso, V. V. Venkataraman, P. J. Fashing, N. C. Stenseth*
译者：椰狼乐乐
摘要：
非洲金狼（Canis lupaster）和濒危的西门豺（Canis simensis，即埃塞俄比亚狼，下同）的栖息地存在部分重叠，在这里它们同域共存。最近的研究发现，这两种物种的食性相似，这增加了它们之间潜在的激烈竞争，并且可能使受到保护的西门豺造成威胁。然而，与已经充分研究的西门豺相比，对非洲金狼的觅食生态的研究仍然很少。因此，我们研究了埃塞俄比亚高地Guassa-Menz社区保护区（GMCCA）和Borena Saynt国家公园（BSNP）这两个地区中的11只佩带了无线电项圈（一种戴在野生动物身上用来追踪其行踪的装置）对非洲金狼的觅食生态进行了研究，这两个地方都在埃塞俄比亚高地，但是具有不同的人类活动干扰的水平，在本研究中，我们累计进行了845小时的追踪观察，一共记录了2952次觅食事件。我们还监测了当地啮齿动物的丰富度，以及当地村民诱捕啮齿动物的行动。在非洲金狼的食谱中，啮齿动物占22.0%的比例，昆虫为24.8%，山羊和绵羊为24.3%。在7月至11月是GMCCA的大麦产量高峰期，在此期间村民使用陷阱捕获的啮齿动物数量平均为24.7±8.5只/公顷/天，其中81%（3009只）被非洲金狼清理掉。此外，在被非洲金狼吃掉的所有啮齿动物中，有74%都是尸体。这些结果揭示了非洲金狼和当地村民之间复杂的互动关系，凸显了在受人类活动改变的地方非洲金狼所占据的分解者的生态位，相比之下，西门豺则主要在更完整的栖息地里扮演捕食者（消费者）的角色。尽管非洲金狼会捕食牲畜，给当地农民造成经济损失，但它们似乎在清除农田中的有害啮齿动物方面发挥了重要作用，这种行为模式可能会减轻与西门豺的直接和间接竞争。我们建议通过两条途径来促进埃塞俄比亚高地的西门豺与非洲金狼的共存：一是通过当地科普，强调非洲金狼在高地生态系统中发挥的重要作用，以减少人们对其的迫害；二是推出政策强制保护西门豺的完整栖息地。
关键词：非洲金狼；生态系统服务；埃塞俄比亚高地；埃塞俄比亚狼（西门豺）；觅食生态；有害啮齿动物
1. 前言：
非洲北部的中型犬科动物——非洲金狼，过去一直被认为是欧亚金豺（亚洲胡狼，Canis aureus），直到2015年才被重新划分为独立物种（Canis anthus），并于近期确定其拉丁学名为Canis lupaster。这是因为，分子遗传学的证据表明，它们与灰狼（Canis lupus）的关系密切，而与欧亚金豺并无直接联系。非洲金狼遍布埃塞俄比亚高地，并且往往与整个非洲生存最受威胁的濒危食肉动物——西门豺同域共存。现存的西门豺仅剩不足500只，是世界上最稀有的犬科动物（作者注：此处存疑，红狼(Canis rufus)可能更稀有，但红狼的分类学地位存在巨大争议）。由于非洲高山栖息地的碎片化，小的西门豺种群极易灭绝，特别是栖息地的丧失及与当地家犬接触而导致的狂犬病、犬瘟热病毒等爆发带来的威胁。
最近的粪便分析显示，非洲金狼的主要食性组成为啮齿动物（48%-57%），并随季节变化。由于西门豺也依靠啮齿动物资源来生存和繁殖，这两个物种潜在的生态位重叠和种间竞争可能会给西门豺种群带来严峻影响。根据对多个地区的深入研究，西门豺经常捕食活的啮齿动物，但是很少杀死牲畜，也很少食腐。但是，由于我们对埃塞俄比亚高地非洲金狼的食性了解是基于粪便分析的，我们无从得知它们通过狩猎获得啮齿动物和捡拾被当地村民杀死的啮齿动物尸体分别所占的比例。为了更好地了解非洲金狼和西门豺之间潜在竞争的性质和程度，有必要深入研究非洲金狼的食性。如果非洲金狼主要以被村民捕杀的啮齿动物的尸体为食，那么这两种动物之间的直接竞争程度可能相对较小。不过，如果非洲金狼也主要是捕捉活的啮齿动物，特别是在这两个物种活动范围重叠的地方，那么它们之间潜在的竞争可能很激烈。近期的研究工作指出，在非洲金狼和西门豺同域的地带，它们确实通过激烈的争斗来保护自己的领地。
更好地了解非洲金狼的觅食生态有助于了解埃塞俄比亚高地的人类与野生动物之间冲突的根源。非洲金狼目前被认为是埃塞俄比亚高地的牲畜的主要捕食者之一，因此受到严重迫害。然而，如果它们以啮齿动物和昆虫等为食，它们可能也会给农民带来生态效益，因为这些害虫会给小型农场的作物造成严重损害。
鉴于此，我们的主要目的是能够更详细的评估非洲金狼的觅食生态，并评估它们的饮食习惯对跟西门豺资源竞争可能产生的影响。我们通过对两个地区11只佩带了无线电项圈的个体进行直接观察，深入研究了埃塞俄比亚高地非洲金狼的觅食生态学，并将我们的结果与已发表的西门豺的觅食行为和食性进行了比较。具体来说，我们评估了：（1）在非洲金狼的食谱中，来自于捕食活的啮齿动物和食用啮齿动物尸体分别所占的比例；（2）非洲金狼在农田中和在完整栖息地中觅食的程度；（3）当地农民捕杀的啮齿动物的数量和水平。
2. 方法：
2.1 研究区域
我们的研究在Guassa-Menz社区保护区（GMCCA；北纬10°15’–10°27’N，东经39°45’–39°49’）和Borena Saynt国家公园（BSNP；北纬10°50’–10º53’，东经38°40’–38°54’）进行，如图1所示，这是位于埃塞俄比亚中北部高地的非洲高山栖息地带。GMCCA占地111平方公里，海拔范围3200–3600米；BSNP占地153平方公里，海拔范围1900–3700米。这两个地点也是埃塞俄比亚高地特有的几种哺乳动物的家园，包括西门豺、狮尾狒（Theropithecus gelada）和埃塞俄比亚高原兔（Lepus starcki）。据估计，在GMCCA，西门豺的数量约为21只，在BSNP约为16只。这两个地区的当地人大多是农牧民，他们在6月至11月期间种植大麦，饲养各种牲畜（主要是绵羊，也有山羊、牛和马）。两个研究地区相距150公里，但气候大致相似，雨季从6月至11月，旱季从12月至次年5月。仅GMCCA有详细的气候数据，其年平均降雨量为1650±243毫米，月平均温度为11.0±1.2°C，月平均低温和高温分别为4.3±0.5°C和17.8±0.3°C（基于6年的统计数据）。
放牧是大多数埃塞俄比亚保护区的常见活动。根据人类活动的干扰水平，我们将每个研究地区划分为三个区域，包括：1）核心区：禁止所有人类和牲畜活动；2）缓冲区：仅允许放牧；3）基质区：与保护区相邻的、以人类活动为主的区域，主要由农田和人类定居点组成。在GMCCA，西门豺主要占据核心区，而非洲金狼主要使用缓冲区。
2.2 觅食行为
通过使用橡胶衬里的软垫腿夹制作的陷阱，我们捕获了11只非洲金狼，并给它们佩带了甚高频（VHF）无线电项圈。其中在GMCCA，我们捕获了两只雄性和三只雌性非洲金狼；在BSNP，雌雄分别捕获了三只。在2016年和2017年的雨季和旱季，我们每个月在白天和晚上追踪佩带项圈的个体3-4天。在使用手持式定向天线定位追踪的个体后，使用双筒望远镜从50–150米的距离进行追踪观察。我们记录了它们的活动，包括觅食的成功和失败。如果猎物被杀死并吞食，则视为觅食成功。相应的，当它们未能捕获并杀死猎物时，则为觅食失败。食腐指的是以死去的动物为食，通常是从农民设置的陷阱中取出死掉的啮齿动物（这种陷阱被称为“difit”，见下文解释）。我们将非洲金狼的食物分类为猎物（包括鼹鼠、大鼠、小型啮齿类动物和鼩）、牲畜尸体（牛、马、绵羊和山羊）、啮齿动物尸体（取自陷阱）和节肢动物（主要是蚱蜢，也包括蜘蛛和甲虫）。每当观察到非洲金狼觅食或试图捕捉猎物时，我们都记录了栖息地类型，包括灌木丛（超过50%的灌木，主要是蜡菊属和欧石楠属）、草地（超过50%的开阔地带；包括岩石草地、以羊茅属植物为主的开阔牧场）以及农田（大麦和其他作物）。
2.3 传统陷阱“difit”作为非洲金狼的啮齿动物来源
在GMCCA和BSNP，农民使用一种传统的制作陷阱的方法来保护他们的作物免受啮齿类动物的侵害，这种陷阱称为“difit”。然而对于这种陷阱，我们仅从GMCCA收集到了数据。“difit”由粗绳、相对较重的石头和一些大麦种子作为诱饵制成。我们收集了在GMCCA中使用“difit”的数据，在那里我们调查了25个靠近GMCCA的大麦农场，记录了被捕获的啮齿动物数量（每公顷每天）以及非洲金狼啃食这些死亡的啮齿动物的程度。农民通常在早上7点到9点期间设置陷阱，每隔1–4小时查看一次，如果捕捉到了动物，则重新设置陷阱。诱捕在下午5点到6点结束。每天早上在设置好陷阱后，我们每隔2小时定期检查一次。当我们发现啮齿动物被困在陷阱中时，我们记录了它们的数量（通常每个陷阱一只，但偶尔会有两只）和它们所属的物种。然后我们清除并重置陷阱。此外，我们还将观察到的食肉动物和猛禽从陷阱中捕获啮齿动物的情况记录了下来。
2.4 数据分析
我们通过混合效应模型，以食物作为响应变量，地点作为固定因子，佩带项圈的单个非洲金狼个体作为随机因子，比较了GMCCA和BSNP中非洲金狼的各种食物所占的比例。
通过拟合一般线性模型，使用逻辑回归，我们估算了非洲金狼在两种类型的食物（啮齿动物和绵羊）上的狩猎成功率与季节的关系。响应变量为二项（1/0），分别表示成功或失败的狩猎尝试。固定的影响因子是食物（两种：啮齿动物和绵羊）和季节（两种：旱季和雨季）。在使用单因素方差分析验证了两个地点无显著差异后，我们合并了从GMCCA和BSNP收集的食物种类所占比例的数据。
我们还使用逻辑回归，比较了栖息地类型（三个固定的影响因子：灌木丛、农田和草地）对非洲金狼捕获啮齿动物的成功率的影响（二项响应变量：1/0，其中1为成功）。
所有分析均在R语言3.3.1版本中进行。
3. 结果：
3.1 觅食生态的观察
在2016年到2017年的16个月时间里，我们通过无线电追踪了非洲金狼共计845小时（GMAAC共计392小时，BSNP共计453小时），并记录到2952个觅食记录。我们的观察结果显示，两个研究地区的非洲金狼的食性没有差异。我们发现，非洲金狼在雨季主要食用啮齿类动物，在旱季则食谱种类多样化，包括昆虫、牲畜尸体和绵羊（图2和表1）。实际上，非洲金狼在雨季和旱季的食谱组成上存在显著差异，对啮齿动物的捕猎成功率也在不同季节存在差异，但这些差异在绵羊上没有体现（图3）。
在被非洲金狼吃掉的491只啮齿动物中，其中28%为被猎杀，72%则是从陷阱中吃掉。非洲金狼在农田（36%，229次）中的狩猎成功率要高于灌木丛（17.3%，324次）和草地（10.7%，224次），参见图4。在灌木丛和草地之间成功狩猎的比例没有差异，参见表2。
在本研究期间，我们观察到非洲金狼总共杀死192只绵羊，其中163只（占比85%）是被单只的非洲金狼杀死的，仅有21只（11%）是被两只狼合作杀死的，4只（2%）绵羊被三只狼合作杀死。
3.2 非洲金狼从陷阱中觅食啮齿动物尸体
在2016年到2017年的大麦丰收期间（7月至11月），有3009只啮齿动物被困在陷阱中，平均捕获率为24.7±8.5只/公顷/天，其中南非乳鼠（Mastomys natalensis）是最常被捕获的物种，占总数的72.6%。另外四种被捕获的动物分别是埃塞俄比亚白足狭颅鼠（Stenocephalemys albipes，占比17.3%）、灰尾狭颅鼠（Stenocephalemys griseicauda，占比5.1%）、埃塞俄比亚田鼠（Arvicanthis abyssinicus，占4.3%）以及刚毛鼠属下的物种（Lophuromys sp.，占比0.8%）。在本研究中，11种啮齿动物由谢尔曼活物陷阱捕捉到。南非乳鼠、埃塞俄比亚白足狭颅鼠和灰尾狭颅鼠都是在农田中（基质区）捕获的。其余物种要么在缓冲区和核心区捕获，要么在所有三个区均被捕获，见表3。
在被“difit”捕获的啮齿动物中，大部分都被非洲金狼吃掉（占81%），剩余的则分别被猛禽（黑鸢、非洲鵟共计12%）、狞猫（狞猫模式种占2.4%）、家犬（占2.2%）和家猫（占1.4%）吃掉，而西门豺吃掉的这些被“difit”捕获的啮齿动物占比，仅有1%。
4. 讨论：
这项研究首次提供了关于非洲金狼觅食行为的详细观测数据，并比较了与西门豺的食性重叠程度。早期的粪便样本分析表明，啮齿动物在非洲金狼的食谱中占很大比例（47%–57%）。本研究表明，非洲金狼所吃掉的啮齿动物中，有很大一部分（72%）都是从“difit”陷阱中已经死掉的动物捡拾来的，只有很少的啮齿动物是主动狩猎吃掉的。与啮齿动物专家——西门豺不同，非洲金狼以更多样化的食物为食，包括昆虫、牲畜尸体和绵羊。令人惊讶的是，非洲金狼最常食用的动物中，排名第二的竟是节肢动物，占比19%，鉴于同域的其他哺乳动物（例如西门豺和狮尾狒）都极少食用昆虫，因此非洲金狼在埃塞俄比亚高地的大型哺乳动物中可能是独一无二的，它们会捕食昆虫而扮演独特的饮食生态位。
与西门豺相比，非洲金狼在非洲高山栖息地捕猎活的啮齿动物的效率似乎普遍较低，成功率仅有不到17%，但是在Guassa地区的西门豺的捕猎效率却在25%至66%，在贝尔山脉的捕猎效率在45%。尽管通过捕猎获得的食物仅占非洲金狼食谱总量的6%，但西门豺则几乎完全是通过捕猎来获得食物，很少食腐（捕猎获得的食物占食谱总量的90%以上）。因此，非洲金狼表现出更杂食的食性，它们显著地扮演着分解者的角色，而西门豺则是消费者、啮齿动物的捕猎专家。这种差异可能是因为西门豺喜欢远离人类的更完整的栖息地，因此遇到动物尸体的频率要远低于活的猎物。此外，非洲金狼对啮齿动物尸体的清理作用可能会降低它们和西门豺的直接种间竞争的激烈程度。
以上这些结果，显示出非洲金狼觅食行为的灵活性。非洲金狼的觅食行为与季节高度相关，因为季节的不同影响着啮齿动物的丰度。与之前的研究一致，我们发现非洲金狼在雨季会吃掉更多的啮齿动物，而在旱季则会吃掉更多的牲畜和绵羊。事实上，尽管狩猎啮齿动物和吃掉啮齿动物尸体在非洲金狼的食谱中占了很大比例，但就动物的总量来说，狩猎牲畜和吃掉牲畜尸体可能是非洲金狼食谱的重要组成部分。与更完整的栖息地如灌木丛、草地和林地相比，非洲金狼更擅长在农田中捕捉啮齿动物，这与西门豺相反。非洲金狼在受到人类干扰的栖息地中的高狩猎成功率可能是由于农田中的视野较好，这里几乎没有其他动物，大都是啮齿动物。
非洲金狼会捕食啮齿动物和昆虫意味着它们在害虫的控制方面发挥作用，这在一年当中的某些时间对当地农民是有利的。此外，它们对动物尸体的清理可能对人类居住区的卫生状况提供帮助。以肉食为主的动物似乎在世界范围的农业社区中有逐渐增加的趋势，它们以害虫为食，清理垃圾和尸体，降低了传播疾病的风险，从而使人类从中受益。
本研究提出两项有利于非洲金狼和西门豺共存的建议。首先，由于非洲金狼的觅食生态比西门豺有更强的适应性，未来在保护西门豺方面的工作应着重于保护西门豺固有的完整栖息地。其次，考虑到当地人对非洲金狼的迫害程度，应当向当地农民科普非洲金狼对农场作物存在的帮助。
5. 结论：
这项研究表明，在非洲金狼粪便中发现的大部分啮齿类动物的遗骸，主要来自于被人类的陷阱中捕获而死亡，而不是它们主动狩猎获得的，这就将它们的觅食地与西门豺区分开来。因此我们可以得出结论，非洲金狼和西门豺之间的直接食物竞争可能是有限的。该研究还强调了埃塞俄比亚高地非洲金狼对啮齿动物的控制和废物利用方面的重要性，因为它们能够有效地捕捉农田中的啮齿动物、清理农场附近的啮齿动物和牲畜的尸体。最后还需要指出的是，人类向西门豺的完整栖息地的农业扩张行为可能会吸引非洲金狼到来，从而由于种间竞争对西门豺产生不利影响。
参考文献等：略。